После учёбы успел поработать журналистом, но к 28 годам пришёл к своему призванию, созданию фильмов — тогда Малакян устроился ассистентом режиссёра Робера Вернея, известного по экранизации «Графа Монте-Кристо». У него Ашот и позаимствовал свой псевдоним.
В 31 год снял свой первый полнометражный фильм «Стол для заморышей», принёсший режиссёру известность. Так, каждый следующий фильм, снятый Вернёем, только преумножал его популярность. В 1954 годы его киноленту «Такие разные судьбы» выдвинули на «Оскар» за лучший оригинальный сценарий.
В 1991 году по предложению своего друга и писателя Анри Труайя снимает «Майрик» и продолжение этого фильма — «Улица Паради, дом 588». Интересно, что название второй картины является настоящим адресом семейства Малакян в Марселе. В этих историко-биографических фильмах режиссёр на примере своей семьи рассказывает о геноциде, которому подверглось армянское население Турции. Французский журнал «Пари Матч» назвал фильм «Майрик» «самым дорогим произведением европейского кино». Эти картины стали его последними работами в кинематографе.
Существует мнение, что именно после выхода фильмов Вернёя на широкий экран большинство французов впервые узнали о геноциде армян, что сыграло решающую роль в официальном признании геноцида Французской республикой.
Отмечая своё происхождение, режиссёр говорил:
«С пяти лет держал свечи в армянских церквах. А церковь не только вера, она и культура. Пел литургию, великого нашего Комитаса. И если я — сын церкви, то, следовательно, и сын армянской культуры»
За свою кинокарьеру снял более 60 фильмов с Фернанделем, Жаном Габеном, Ивом Монтаном, Аленом Делоном, Жан-Полем Бельмондо, Омаром Шарифом.
Последние годы жизни Анри Вернёй провёл в своём особняке на берегу Женевского озера, где занимался своими хобби — живописью и скульптурой.
Умер 11 января 2002 года в пригороде Парижа. Президент Франции Жак Ширак одним из первых выразил соболезнование семье покойного. Именно ему принадлежат слова: «Вернёй — это часть легенды французского кино».
«Его фильмы будут смотреть наши внуки», — писала французская пресса. Похоронен на кладбище Сен-Пьер в Марселе. В том же году мэрия Марселя приняла решение назвать одну из площадей города его именем.